По преданию 25 ноября 1825 года Царица Небесная явилась преподобному Серафиму в Саровском лесу и приказала ему основать новую общину для девушек в селе Дивеево. Место для новой обители было указано на востоке, напротив алтаря Казанской церкви, и было приказано построить двухпрестольную церковь в честь Рождества Сына Божьего и Рождества Богородицы. Этот новый храм должен был быть пристроен к Казанской церкви на месте, где Царица Небесная явилась матушке Александре.
В «Летописи Серафимо-Дивеевского монастыря» записано, что строительством церкви занимался Михаил Васильевич Мантуров, человек, весьма благочестивый и преданный, который был исцелен от смертельной болезни благодаря преподобному Серафиму. В знак благодарности Богу, преподобный Серафим приказал Мантурову продать все свое имущество и на полученные деньги построить церковь для общины девушек. Михаил Васильевич приступил к этому делу по указанию преподобного.
Проект первой монастырской церкви был заказан архитектору Семену Ивановичу Соколову из города Арзамас. В мае 1827 года Соколов приехал в Дивеево, где вместе с Мантуровым провел обмеры Казанской церкви всего за одни сутки. Затем они отправились в Саров к преподобному Серафиму, который одобрил идею архитектора и сказал Мантурову, чтобы тот следовал всем его указаниям, так как у архитектора есть светлый ум.
Закладка церкви во имя Рождества Христова состоялась в 1828 году, а через год, летом 1829 года, строительство было завершено. Освящение Рождественской церкви было запланировано на день Преображения Господня, и преподобный Серафим говорил, что если церковь не будет освящена в этот день, то она останется неосвященной до следующего года и будет освящена только в день Преображения Господня, так как такова воля Господа. 6 августа 1829 года, в день Преображения Господня, церковь во имя Рождества Христова была освящена, хотя и не была полностью готова, так как не было иконостаса и вход был неблагоустроенным. Освящение совершил настоятель Нижегородского Благовещенского монастыря, архимандрит Иоаким, который составил специальную службу для этого случая.
Преподобный Серафим прислал иконы и церковные облачения для Рождественского храма, а также священные сосуды были доставлены из Москвы. На Нижегородской ярмарке были приобретены колокола. Звонница была устроена в стене паперти и включала одиннадцать колоколов. Одна из старцев, монахиня Капитолина, отмечала, что колокола были маленькими, но звонили очень громко, словно музыка, и приносили радость душе.
Иконостас Рождественской церкви был одноярусным и выполнен в стиле классицизма. Он был окрашен в зеленый цвет и имел вид портика с полуколоннами на пьедесталах. Небольшие иконы праздничного хина стояли вторым ярусом без обрамления.
Сразу после освящения храма Рождества Христова преподобный Серафим позвал Мантурова и сказал ему, что они ошиблись, построив храм в честь Рождества Спасителя, но не посвятив его в честь Богородицы. Преподобный выразил свое сожаление и предложил построить еще один храм под Рождеством Богородицы под церковью Рождества Христова. Мантуров отправился за советом к преподобному Серафиму, который был полон радости и восхищения и сказал: «Четыре столба — это значит, что здесь будут покоиться четыре святых мощей! Это будет место погребения святых, батюшка! Это нам принесет радость!» В 2000 году под церковью действительно была устроена усыпальница для святых мощей преподобных жен Дивеевских Александры, Марфы и Елены.
Строительство церкви во имя Рождества Богородицы было завершено летом 1830 года. 8 сентября того же года храм был освящен архимандритом Иоакимом, настоятелем Благовещенского монастыря, несмотря на эпидемию холеры.
В церкви Рождества Богородицы был одноярусный иконостас, окрашенный в зеленый цвет, подобный иконостасу Христорождественской церкви. На Царских вратах было изображение Распятия.
Храм Рождества Христова был прохладным, а храм Рождества Богородицы — теплым. В нижней церкви был нарядный пол из разноцветной керамической плитки, создающий орнаментальный узор, напоминающий ковер.
После закрытия монастыря в Рождественской церкви размещалась сберкасса, а в Рождественском храме — склад. В 1992 году было проведено повторное освящение нижнего храма, а в 1993 году — верхнего храма. В 1993 году в храме Рождества Богородицы состоялся первый после открытия монастыря постриг в монашество.
По указанию преподобного Серафима в церкви Рождества Христова постоянно горит восковая свеча перед иконой Спасителя, а в Рождественском храме сестры читают Псалтирь непрерывно.
Рождественские церкви часто называют приделами, однако они были отдельными храмами, несмотря на то, что они были построены в стиле классицизма вместе с Казанской церковью, выполненной в русском барокко. В 2008 году к Рождественским храмам были пристроены приделы с южной и северной сторон, которые были посвящены священномученикам Иакову и Михаилу (Гусевым), а также Суворовским мученицам Евдокии, Дарии и Марии. В алтарях нижних приделов находятся могилы Михаила Васильевича Мантурова и протоиерея Василия Садовского, духовника дивеевских сестер.
В алтаре церкви Рождества Христова сохранилась фреска, изображающая Спасителя в окружении ангелов, но современные росписи выполнены художником Дмитрием Трофимовым в каноническом стиле. Храм Рождества Богородицы был расписан московским художником Константином Охотиным фресками, посвященными земной жизни Пресвятой Богородицы и истории Дивеевской обители. Росписи в приделах были выполнены мастерами из нижегородской мастерской «Ковчег».